Manchester United

Sinh ra tại Manchester, Anh Drinkwater gia nhập học viện Manchester United khi mới 9 tuổi. Tháng 7 năm 2006 Drinkwater ký hợp đồng với Manchester United nhưng không ra sân trận nào.

Ngày 14 tháng 8 năm 2009, Drinkwater bị đem cho câu lạc bộ Huddersfield Town mượn trong suốt mùa giải 2009-10. Trước khi bị đem cho câu lạc bộ Cardiff City mượn vào ngày 8 tháng 7 năm 2010. Trong suốt thời gian tại Cardiff, Drinkwater đã có 12 lần ra sân, trong đó có 9 trận thi đấu tại giải quốc nội. Ba ngày sau khi trở về Manchester United, Drinkwater gia nhập Watford ngày 28 tháng 1 năm 2011 theo dạng tiếp tục cho mượn đến hết mùa giải. Ngày 23 tháng 8 năm 2011, Drinkwater lại có một mùa giải dưới dạng cho mượn tại câu lạc bộ Barnsley.

Leicester City

Ngày 20 tháng 1 năm 2012, Drinkwater chính thức gia nhập câu lạc bộ Leicester City. Anh ra sân 164 trận và ghi được 12 bàn. Anh đã cùng đồng đội vô địch Ngoại hạng Anh.

Chelsea

Vào ngày 1 tháng 9 năm 2017, Drinkwater ký hợp đồng với nhà vô địch Premier League Chelsea trong hợp đồng 5 năm, với khoản phí 35 triệu £.[4]